烤烟连作条件下土壤微生物群落结构变化及驱动因素分析

刘福童，李茂森，闫超超，彭智良，姜亚历，黄金辉，张永峰，任天宝，刘国顺; LIU Futong; LI Maosen; YAN Chaochao; PENG Zhiliang; JIANG Yali; HUANG Jinhui; ZHANG Yongfeng; REN Tianbao; LIU Guoshun

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刘国顺 ¹

1. 河南农业大学烟草学院/河南省生物炭研究工程技术中心,郑州 450002； 2. 陕西省烟公司草商洛市公司, 商洛726000

中图分类号： S572.062

最近更新：2023-03-31

DOI：10.13300/j.cnki.hnlkxb.2023.02.018

目录contents

摘要

为探究不同连作条件下烤烟土壤微生物群落结构变化特征及驱动因素，对秦岭腹地商洛地区连作Y1（烤烟种植1 a）、Y2（烤烟连作3 a）、Y3（烤烟连作5 a）和Y4（烤烟连作7 a）4种不同年份的植烟土壤进行了微生物生物量碳、微生物生物量氮、微生物多样性、群落结构变化及驱动因素的分析。结果显示：植烟土壤微生物生物量碳、氮和碳氮比随着种植年限的增加而减少，下降幅度分别为37.16%、20.40%和21.10%。土壤中细菌丰富度和多样性显著减少，其优势菌门为放线菌门、变形菌门、绿弯菌门、酸杆菌门和厚壁菌门，其相对丰度总和占比在80%及以上。在土壤中真菌丰富度显著增加，其优势菌门为子囊菌门、担子菌门和毛霉菌门，其相对丰度总和占比在90%及以上。在Y4连作条件下，土壤有益微生物门水平上相对丰度减少，如厚壁菌门和脱硫菌门，致病微生物门水平上相对丰度增加，如毛霉菌门和壶菌门。长期连作会导致土壤有益微生物相对丰度减少、致病微生物相对丰度增加、土壤微生物生物量碳氮比下降，进而增加烟株病害风险。因此，建立良好的耕作制度或构建微生物群落是缓解或解决连作烟田微生物群落结构失衡的关键技术途径。

关键词

烤烟; 植烟土壤; 连作障碍; 微生物群落; 驱动因素

连作是指在同一块土地上连续种植同一种作物两茬及以上的栽培措施。连作障碍是指土地连作后，即便有专业人员对作物进行栽培管理，也会出现产质量降低、病虫害加剧的现象^［

1］。连作障碍是农业生产中面临的一个严重问题^{［参考文献 2

百度学术}2］。连作障碍是土壤内部多种因素相互作用的综合表现，最终影响作物的生长发育及产量、品质^{［参考文献 3

百度学术}3］，目前认为造成连作障碍的主要因素有土壤养分失调、理化性质劣变^{［参考文献 4

百度学术}4］、土壤微生物群落改变、自毒作用及化感作用^{［参考文献 5

百度学术}5］。

微生物群落结构对维持土壤结构、有机物质降解、物质和能量循环等方面起着重要的作用^［

6-7］。微生物群落直接影响土壤功能的发挥，进而影响作物的生长发育^{［参考文献 8-9}8-9］。已有大量的研究表明，连作会对土壤微生物群落结构产生显著影响，如刘传和等^{［参考文献 10

百度学术}10］在研究菠萝连作土壤中发现，随着种植年限的增加，土壤中细菌丰度显著降低，真菌丰度增加。刘诗蓉等^{［参考文献 11

百度学术}11］发现，半夏土壤中微生物多样性随着连茬次数的增加而降低。王春燕等^{［参考文献 12

百度学术}12］在研究压砂西瓜连作中发现，连作时间显著影响土壤中pH、养分含量及微生物群落结构。Li M等^{［参考文献 13

百度学术}13］研究表明，甜菜连作后土壤组成和细菌群落结构发生显著变化。Li Y等^{［参考文献 14

百度学术}14］研究发现，茶树连作改变了土壤真菌中真菌群落结构，减少了共生真菌。

商洛烟区位于秦岭腹地，烟草是当地重要的经济作物，已经有40 a种植历史。近年来由于受土地资源短缺和其他经济作物种植面积影响，烤烟种植出现了十分普遍的连作现象。连作引发的烟叶产量和品质下降等问题日益加重，也是目前我国烟草种植区面临的共性问题。研究表明，土壤细菌是土壤养分循环的重要驱动者^［

15］，真菌则是引发土传病害的主要原因^{［参考文献 16

百度学术}16］。微生物群落和功能是评价土壤健康的关键指标，本研究采用高通量测序对商洛地区不同连作条件的植烟土壤微生物进行测定，结合土壤基础养分，分析连作条件下植烟土壤微生物群落结构变化特征及驱动因素，以期为我国烟草、中草药等经济作物连作障碍治理提供理论参考。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

试验地位于商洛市洛南县，属于温带季风气候，土壤类型为黄褐土，日照时数1 860 ~ 2 130 h，年平均气温不足12 ℃，无霜期206~210 d，洛南全年≥10 ℃的有效积温不足3 200 ℃，洛南烟草生长期历年均温不足21.5 ℃。该区雨量较为充沛，烟区年平均降雨量688.82 mm，烟草生育期降雨量546.1 mm。海拔、温度、无霜期、积温度和降雨量均满足烤烟的生长发育。

1.2 样品采集

样品采集于2021年烟苗移栽和施肥前，根据当地种烟情况，采集1 a（Y1）、3 a（Y2）、5 a（Y3）和7 a（Y4）4种不同连作年限下的土壤，按照五点取样法取耕作层（0 ~ 20 cm）土壤，将采集的样品按照四分法混合后分为2份，一份去除在杂质后，保存在10 mL无菌离心管中，对土壤进行微生物群落检测；另一份在避光条件下自然风干，进行植烟土壤基础养分分析。

1.3 测定方法

1）植烟土壤基础养分的测定。土壤有机质、全氮、有效磷、速效钾和pH测定方法参照文献［

17］进行，微生物生物量碳氮采用熏蒸法测定。

2）土壤微生物群落结构测定。采用E.Z.N.A.^®soil试剂盒提取土壤DNA，进行PCR扩增，利用超微量分光光度计NanoDrop2000检测DNA纯度，检测合格后用338F（5'-ACTCCTACGGGAGGCAGCAG-3'）和806R（5'-GGACTACNNGGGTATCTAAT-3'）对细菌V3~V4可变区进行PCR扩增^［

18］，用SSU0817F（5'-TTAGCATGGAATAATRRAATAGGA-3'）和1196R（5'-TCTGGACCTGGTGAGTTTCC-3'）引物对真菌V5~V7可变区进行PCR扩增。用2%琼脂糖胶回收PCR产物，混合后送IlluminaMiSeq平台进行基因序列测定^{［参考文献 19

百度学术}19］。

1.4 数据处理

运用SPSS25.0、DPS7.5、Origin 2020和Photoshop 2019对测得数据进行处理、统计、分析以及作图。

2 结果与分析

2.1 不同连作条件对土壤基础养分及微生物生物量碳、氮的影响

从表1中可以看出，土壤养分含量和pH随着种植时间的增加，呈现下降的趋势；土壤有机质含量在Y2（种植3 a）和Y3（种植5 a）间减幅最大，达到12.57%，土壤全氮含量在Y1（种植1 a）和Y4（种植7 a）之间减幅最大，达到16.21%，土壤有效磷含量在Y2（种植3 a）和Y3（种植5 a）之间减幅最大，达到40.36%，土壤速效钾含量在Y3（种植5 a）和Y4（种植7 a）之间减幅最大，达到25.55%，土壤pH在Y3（种植5 a）和Y4（种植7 a）之间减幅最大，达到16.42%。

表1 不同连作条件下植烟土壤基础养分

Table 1 Basic nutrients of tobacco planting soil under different continuous cropping conditions

处理 Treatments	有机质/（g/kg） Organic matter	全氮/（g/kg） Total nitrogen	有效磷/（mg/kg） Available phosphorus	速效钾/（mg/kg） Available potassium	pH
Y1	17.10±0.265a	1.11±0.043a	25.00±0.500a	177.00±2.646a	8.1±0.26a
Y2	16.70±0.173a	0.93±0.026b	22.30±0.917b	163.00±4.583b	7.5±0.26b
Y3	14.60±0.361b	0.78±0.036c	13.30±0.173c	137.00±4.359c	6.7±0.20c
Y4	13.10±0.265c	0.66±0.026d	11.00±1.136c	102.00±3.606d	5.6±0.17d

从表2中可以得出，土壤微生物生物量碳、氮和碳氮比随着种植时间的增加呈现下降的趋势，减幅分别为37.16%、20.40%和21.10%，其中土壤微生物生物量碳在Y3（种植5 a）和Y4（种植7 a）减幅最大，达到16.28%，土壤微生物生物量氮在Y2（种植3 a）和Y3（种植5 a）减幅最大，达到9.77%，土壤微生物生物量碳氮比在Y1（种植1 a）和Y2（种植3 a）减幅最大，达到9.29%。

表2 不同连作条件下植烟土壤微生物生物量碳氮

Table 2 Microbial biomass carbon and nitrogen in tobacco growing soil under different continuous cropping conditions

处理 Treatments	微生物生物量碳/(mg/kg） Microbial biomass carbon	微生物生物量氮/(mg/kg） Microbial biomass nitrogen	微生物生物量碳氮比 Microbial biomass carbon tonitrogen ratio
Y1	224.70±4.475a	17.11±0.140a	13.13±0.369a
Y2	195.05±4.577b	16.37±0.230b	11.91±0.113b
Y3	168.63±3.081c	14.77±0.189c	11.41±0.066c
Y4	141.18±1.929d	13.62±0.085d	10.36±0.094d

2.2 不同连作条件对土壤微生物的影响

1）不同连作条件对土壤微生物群落α多样性的影响。对土壤样本进行细菌检测，共获得有效序列752 542条。样品覆盖度在0.97以上，测序数据量合理。依据97%序列相似性对所测序列进行聚类分析，样本平均OTU数为4 117.75（图1A）。从细菌α多样性指数得出，随着连作时间的增加，土壤中细菌多样性呈现下降趋势，细菌丰富度呈现凸形趋势，且不同连作条件下其多样性和丰富度具有显著性差异（表3），说明连作对土壤细菌群落结构具有显著影响。

图1 植烟土壤细菌OTUs（A）和真菌OTUs（B）

Fig.1 Bacterial OTUs （A） and fungal OTUs （B） in tobacco growing soil

表3 植烟土壤微生物多样性指数

Table 3 Microbial diversity index of tobacco planting soil

项目 Items		香农指数 Shannon index	辛普森指数 Simpson index	ACE指数 ACE index	Chao指数 Chao index	覆盖度 Coverage
细菌 Bacteria	Y1	6.760±0.089a	0.004±0.002 1b	4 242.730±105.853a	4 233.920±62.613b	0.975±0.002 4b
	Y2	6.600±0.054b	0.006±0.000 9b	4 474.210±200.425a	4 514.430±201.884a	0.974±0.001 9b
	Y3	6.230±0.045c	0.010±0.018 8a	3 768.090±115.982b	3 769.870±74.742c	0.975±0.001 8b
	Y4	6.230±0.114c	0.006±0.0008 b	3 334.660±31.946c	3 361.950±86.450d	0.976±0.003 4a
真菌 Fungi	Y1	3.120±0.384a	0.100±0.066 5a	177.850±14.485c	177.140±15.597c	0.999±0.000 1a
	Y2	3.080±0.066a	0.095±0.016 2a	186.410±5.716bc	189.570±7.433bc	0.999±0.000 1a
	Y3	3.130±0.093a	0.094±0.005 2a	205.990±13.073ab	206.810±13.057ab	0.999±0.000 1b
	Y4	3.020±0.217a	0.103±0.031 9a	207.690±6.385a	212.050±3.564a	0.999±0.000 1a

对土壤样本进行真菌检测，共获得有效序列543 208条。样品覆盖度在0.99以上，依据97%序列相似性对所测序列进行聚类分析，样本平均OTU数为226（图1B）。从真菌α多样性指数得出，土壤中真菌丰富度随着连作时间的增加，呈现增加的趋势，且丰富度在不同连作条件下具有显著差异，而对真菌多样性影响较小（表3）。

2）不同连作条件对土壤微生物群落组成的影响。微生物群落组成测定结果显示，样本中门水平上共获得细菌群落42个（图2A），不同连作条件下烤烟土壤中细菌优势菌门为放线菌门、变形菌门、绿弯菌门、酸杆菌门和厚壁菌门，Y1条件下相对丰度分别为26.36%、17.00%、14.62%、16.00%和7.28%；Y2条件下相对丰度分别为36.70%、17.24%、14.16%、10.98和5.12%；Y3条件下相对丰度分别为38.73%、16.48%、17.88%、11.01%和2.71%；Y4条件下相对丰度分别为34.32%、21.49%、10.78%、9.85%和5.09%。

图2 植烟土壤门水平上细菌相对丰度（A）和真菌相对丰度（B）

Fig.2 Relative abundance of bacteria （A） and fungi （B） at the level of tobacco planting soil gate

所用样本中门水平上共获得真菌群落23个（图2B），不同连作条件下烤烟土壤中真菌优势菌门为子囊菌门、担子菌门、毛霉菌门、unclassified_k_fungi和SAR_k_norank，Y1条件下相对丰度分别为69.68%、27.52%、0.78%、0.53%和1.01%；Y2条件下相对丰度分别为65.79%、31.15%、0.92%、1.48%和0.27%；Y3条件下相对丰度分别为63.86%、31.66%、1.49%、1.40%和0.90；Y4条件下相对丰度分别为75.96%、4.09%、14.59%、2.91%和0.93%。

3）土壤基础养分对微生物群落的影响。基于RDA分析研究土壤基础养分与微生物群落之间的关系，结果显示，在不同连作条件下烤烟土壤细菌中，RDA1和RDA2分别解释了36.54%和16.05%细菌群落变量（图3A），土壤有机质、全氮、有效磷、速效钾和pH显著影响细菌群落组成，其中P值分别为0.001、0.003、0.012、0.008和0.002，对细菌群落结构的解释度分别为12.18%、18.57%、25.71%、25.71%和13.41%。在不同连作条件下烤烟土壤真菌中，RDA1和RDA2对真菌群落变量分别解释了45.85%和8.46%（图3B），土壤有效磷和速效钾是影响真菌群落组成的主要因素，其中P值分别为0.021和0.022，对群落结构的解释度分别为42.16%和39.20%。

图3 土壤基础养分与细菌（A）和真菌（B）群落组成的RDA分析

Fig. 3 RDA analysis of soil basic nutrients and bacterial （A） and fungal （B） community composition

4）不同连作条件下土壤微生物群落线性判别分析。利用LEfSe分析（linear discriminant analysis effect size）筛选出不同连作条件下烤烟土壤中具有显著差异的微生物种类（LDA阈值为2），结果显示，厚壁菌门、甲基孢囊菌门和粘球菌门等菌门在Y1连作条件下显著富集（图4A）。毛霉菌门、Aphelidea、壶菌门和芽枝霉门等菌门在Y4连作条件下显著富集（图4B）。

图4 植烟土壤细菌（A）和真菌群落（B）LEfSe分析

Fig. 4 LEfSe analysis of bacterial community （A） and fungus （B） in tobacco planting soil

3 讨论

3.1 不同连作条件下土壤理化特性

土壤养分含量会随着种植制度、人为调节、土壤类型等条件的不同而产生较大的差异^［

20］。研究表明，随着连作条件的变化，土壤中物质组成、化学成成分和物理特性会产生较大的差异，进而造成土壤基础养分和pH的变化。

烤烟对土壤酸碱度的适应能力较强，在pH 4~9的土壤环境中均能生长^［

18］。本研究结果表明，土壤pH值随着烤烟土壤连作时间的增加而呈现下降的趋势。白羽祥等^{［参考文献 21

百度学术}21］研究发现，植烟土壤pH随着连作时间的增加而逐渐降低，在本研究中得到了印证。因此，在当地烟叶种植过程中，应注意调控土壤pH。在菠萝^{［参考文献 22

百度学术}22］和甜瓜^{［参考文献 23

百度学术}23］上的研究表明，土壤中有机质、全氮、有效磷和速效钾在不同连作年限下其含量不同，这与杜杏蓉等^{［参考文献 24

百度学术}24］对植烟土壤的研究结果一致。氮素是影响烟叶产量和质量的主要因素之一，而土壤有机质和全氮含量是衡量烟叶吸收氮素能力的指标^{［参考文献 19

百度学术}19］。因此，连作年限的增加会导致烟株吸收氮素减少，最终影响烟叶的产量和质量。本研究中烤烟土壤中有效磷含量和速效钾含量随着种植时间的增加逐渐减少，这与郑立伟等^{［参考文献 23

百度学术}23］的研究结果一致。可能是由于土壤团粒结构随着烤烟土壤连作时间的增加而逐渐遭到破坏，造成土壤对养分的吸附能力减弱，增加了土壤养分的流失，导致土壤养分含量下降。因此，土壤pH变化和土壤养分失衡是导致土壤理化性质恶化的主要原因^{［参考文献 25-26}25-26］。

3.2 不同连作条件下土壤微生物群落组成及多样性

本研究结果表明，连作条件对土壤细菌多样性影响较大，Y1条件下的细菌多样性最高，Y2条件下的细菌丰富度最高，Y3和Y4相比于Y1和Y2连作条件下，细菌丰富度和多样性均显著降低；不同连作条件对土壤真菌多样性影响较小，对真菌丰富度影响较大，其中，Y3和Y4相比于Y1和Y2，真菌丰富度显著增加。连作会导致土壤中微生物群落结构发生变化，与前人研究结果相印证^［

17，27］。

土壤微环境的健康和功能是微生物群落繁殖生长的重要因素，不同的栽培模式对土壤微环境的影响不同，进而改变土壤微生物群落结构^［

23］。在土壤细菌中，有机质、全氮、有效磷、速效钾和pH均显著影响细菌群落组成，厚壁菌门和变形菌门与土壤基础养分呈正相关^{［参考文献 28

百度学术}28］；酸杆菌门与土壤有机质、pH和全氮呈正相关，与有效磷和速效钾呈负相关；绿弯菌门和放线菌门与土壤基础养分呈负相关。土壤真菌中，有效磷和速效钾是影响真菌群落组成的主要因素，子囊菌门与土壤速效磷和速效钾呈正相关；毛霉菌门与有效磷和速效钾呈负相关；担子菌门与有效磷和速效钾呈正相关。

3.3 不同连作条件下土壤微生物群落结构驱动因素

烤烟土壤细菌主要在Y1连作条件下富集，包含厚壁菌门、甲基孢囊菌门、粘球菌门、海藻菌门和脱硫菌门等菌门，厚壁菌门主要参与土壤中有机质分解和碳水化合物代谢^［

29］，以及可产出多种抗生素，其相对丰度可表征根系对土壤病原的抵抗能力^{［参考文献 30

百度学术}30］，脱硫菌门主要作用于硫循环^{［参考文献 31

百度学术}31］，对土壤酸化具有一定的缓解作用。真菌主要在Y4连作条件下富集，包含毛霉菌门、Aphelidea、壶菌门和芽枝霉门等菌门，毛霉菌门是引起毛霉菌病的主要菌门^{［参考文献 32

百度学术}32］，其相对丰度可表征毛霉菌侵染烟草的程度，在田间不易发现，在烘烤阶段容易诱发引起烟叶腐烂发霉，壶菌门主要以寄生为主，对植物直接的影响较小，但它的孢子是土壤传播病毒的介体。因此，植烟土壤长期连作会导致土壤养分含量和pH值的逐渐降低，微生物群落结构失调，有益微生物相对丰度减少和致病微生物相对丰度增加，进而增加烟叶病害风险。

综上，不同连条件下植烟土壤养分和微生物存在差异，随着种植年限的增加，土壤养分逐渐下降，微生物结构失调，细菌多样性和丰富度下降，真菌丰富度增加，土壤中有益菌相对丰度下降，如厚壁菌门和脱硫菌门，致病菌相对丰度增加，如毛霉菌门和壶菌门。因此，建立良好的耕作制度或构建微生物群落是缓解或解决连作烟田微生物群落结构失衡的关键技术途径。

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